ภายใต้บังคับมาตรา 39 มาตรา 40 และมาตรา 41 ให้คณะกรรมการมีอำนาจหน้าที่วางนโยบายและควบคุมดูแลโดยทั่วไปซึ่งกิจการของการรถไฟแห่งประเทศไทย อำนาจหน้าที่เช่นว่านี้ให้รวมถึง
(1) วางข้อบังคับเกี่ยวกับการต่าง ๆ ตามความในมาตรา 9
(2) วางข้อบังคับการประชุม และการดำเนินกิจการของคณะกรรมการ
(3) วางข้อบังคับว่าด้วยการบรรจุ การแต่งตั้ง และการถอดถอนพนักงานของการรถไฟแห่งประเทศไทย
(4) วางข้อบังคับว่าด้วยระเบียบปฏิบัติงานของการรถไฟแห่งประเทศไทย และข้อบังคับว่าด้วยระเบียบวินัยและการลงโทษพนักงานของการรถไฟแห่งประเทศไทย
(4 ทวิ) วางข้อบังคับว่าด้วยเครื่องแบบพนักงานของการรถไฟแห่งประเทศไทย
(5) ตั้งอัตรามาตรฐานค่าภาระการใช้รถไฟ บริการ และความสะดวกต่าง ๆ ของกิจการรถไฟ
(6) กำหนดค่าภาระการใช้รถไฟ บริการ และความสะดวกต่าง ๆ ของกิจการรถไฟเป็นครั้งคราว
(7) กำหนดอัตราเงินเดือนพนักงานของการรถไฟแห่งประเทศไทย
ค่าภาระการใช้รถไฟ บริการ และความสะดวกต่าง ๆ ของกิจการรถไฟเฉพาะในส่วนที่เกี่ยวกับค่าโดยสารและค่าระวางบรรทุกซึ่งคณะกรรมการกำหนดตาม (6) นั้น จะต้องประกาศล่วงหน้าไม่น้อยกว่าเจ็ดวันเพื่อให้ประชาชนทราบ
ข้อบังคับว่าด้วยระเบียบปฏิบัติงานที่คณะกรรมการวางขึ้นตามความใน (4) นั้น ถ้ามีข้อความจำกัดอำนาจผู้ว่าการในการทำนิติกรรมไว้ประการใด ให้รัฐมนตรีประกาศข้อบังคับที่มีข้อความเช่นว่านั้นในราชกิจจานุเบกษา